Preacher narra la storia di Jesse Custer, un predicatore squattrinato che vive ad Annville, una piccola cittadina del Texas. Custer è stato posseduto accidentalmente da una creatura soprannaturale di nome 'Genesis' in un incidente che ha provocato la morte della sua intera congregazione di fedeli ed ha raso al suolo la sua chiesa.
Genesis, il prodotto di un accoppiamento innaturale e non autorizzato tra un angelo e un demone, è un bambino senza alcun senso di volontà individuale. Ad ogni modo, dato che è formato sia da pura bontà che da pura malvagità, può avere abbastanza potenza da rivaleggiare con quella di Dio stesso. In altre parole, Jesse Custer, unito a Genesis, può essere diventato il più potente essere vivente mai esistito.
Custer, spinto da un forte senso del giusto e dello sbagliato, intraprende un viaggio attraverso gli Stati Uniti d'America cercando (letteralmente) di trovare Dio, che aveva abbandonato il Paradiso nel momento in cui era nato Genesis. Comincia inoltre a scoprire la verità riguardo ai suoi nuovi poteri che gli permettono di avere l'obbedienza di coloro che ascoltano le sue parole. A lui si uniscono la sua vecchia ragazza Tulip O'Hare ed anche un vampiro irlandese alcolizzato di nome Cassidy.
Durante i loro viaggi, i tre affrontano nemici ed ostacoli sia sacri che profani, compresi: il Santo degli Assassini, un angelo della morte invincibile, velocissimo, dalla mira infallibile che risponde solamente all'autorità di dio in persona; un serial-killer chiamato il 'Predatore-Frantumatore'; The Grail (Il Gral), un'organizzazione segreta che controlla i governi del mondo e protegge la discendenza di Gesù; Herr Starr, apparente capo del Grail, un megalomane con un'inclinazione per le prostitute, che spera di usare Custer per i suoi scopi; diversi angeli caduti; e la "famiglia" ignorante dello stesso Jesse — in particolar modo la sgradevole nonna Cajun, la sua possente guardia del corpo, Jody, e l' "amante degli animali" T.C.
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